父の形見の妖刀・鉄砕牙を巡って争う異母兄・殺生丸の登場、七宝や弥勒、珊瑚という頼もしい仲間との出会い、悲運の巫女・桔梗と最強の宿敵・奈落との因縁など、犬夜叉の世界を知るためのエピソードが満載のスタート編!※第1話~第34話のオープニング映像・音楽は、都合により、放送当時のものとは異なります。
赤い満月の夜、女子高生の綾月芽衣は、妖しげな奇術師チャーリーのマジックに誘われ箱の中へ。目を覚ますとそこは、明治時代の「東亰」だった!戸惑う芽衣を助けたのは、森鴎外と菱田春草。言われるがまま馬車に乗せられ、着いたところは鹿鳴館。高官たちが集う華やかな舞踏会の場で、泉鏡花、川上音二郎、小泉八雲、藤田五郎といった歴史上の人物たちと出会う。この世界では、日没から明け方の「朧ノ刻(おぼろのとき)」に、「物の怪」たちが姿を現す。その姿を見ることができる者は「魂依(たまより)」と呼ばれ、芽衣もこの力を持っていた。慣れない生活の中、彼らと触れ合い芽生えていく恋心。「魂依」の力は、芽衣と彼らをより強い絆で結びつけていく。しかし、現代に戻るチャンスは一か月後の満月の夜。芽衣が選ぶのは現代か、それとも……少し不思議な明治の東亰で、時を越えた恋の物語が開花する――