父の形見の妖刀・鉄砕牙を巡って争う異母兄・殺生丸の登場、七宝や弥勒、珊瑚という頼もしい仲間との出会い、悲運の巫女・桔梗と最強の宿敵・奈落との因縁など、犬夜叉の世界を知るためのエピソードが満載のスタート編!※第1話~第34話のオープニング映像・音楽は、都合により、放送当時のものとは異なります。
時は戦国。醍醐の国の主である景光は、ある寺のお堂で12体の鬼神像に領土の繁栄を願い出た。それと引き換えに生まれた景光の世継ぎは身体のあちこちが欠けており、忌み子としてそのまま川に流され、捨てられてしまう。時は流れ、鬼神は景光との約定を果たし、国には平安が訪れた。そんなある日〝どろろ〟という幼い盗賊は、ある男に出会う。それは、鬼か人かーー両腕に刀を仕込む全身作り物の男〝百鬼丸〟は、その見えない瞳で襲い来る化け物を見据えていた。