人間の住む「物質界(アッシャー) と悪魔が住む「虚無界(ゲヘナ)」。本来は干渉することすらない二つの次元だが、悪魔はあらゆる物質に憑依し、物質界に干渉していた。しかし人間の中には、そんな悪魔を祓う『祓魔師』が存在した―。魔神(サタン)の落胤として生まれた奥村燐は、己の出自を隠し祓魔師になることを決意。正十字学園内部に存在する祓魔師養成機関・祓魔塾に通っていたが、地の王・アマイモン襲撃の際、魔神の落胤であることが露見してしまう。魔神の「青い炎」を恐れ、燐と距離を置く仲間たち……。そんな最中、学園最深部に封印されていた「不浄王の左目」が何者かに盗まれてしまい、燐たちは予期せぬ事態に巻き込まれていく―。
父の形見の妖刀・鉄砕牙を巡って争う異母兄・殺生丸の登場、七宝や弥勒、珊瑚という頼もしい仲間との出会い、悲運の巫女・桔梗と最強の宿敵・奈落との因縁など、犬夜叉の世界を知るためのエピソードが満載のスタート編!※第1話~第34話のオープニング映像・音楽は、都合により、放送当時のものとは異なります。
時は戦国。醍醐の国の主である景光は、ある寺のお堂で12体の鬼神像に領土の繁栄を願い出た。それと引き換えに生まれた景光の世継ぎは身体のあちこちが欠けており、忌み子としてそのまま川に流され、捨てられてしまう。時は流れ、鬼神は景光との約定を果たし、国には平安が訪れた。そんなある日〝どろろ〟という幼い盗賊は、ある男に出会う。それは、鬼か人かーー両腕に刀を仕込む全身作り物の男〝百鬼丸〟は、その見えない瞳で襲い来る化け物を見据えていた。